中科院彭艳琼：动植物间互惠共赢的启示

　　主题为“和而不同，思想无界”的CC讲坛第52期演讲2023年2月24日在北京举行。来自中国科学院西双版纳热带植物园研究员彭艳琼出席，并以《动植物间互惠共赢的启示》为题发表演讲。

　　以下为演讲全文：

　　在自然界里边互惠现象是非常常见的，可能我们比较熟知的就是根瘤菌跟大豆的关系，根瘤菌为大豆固氮，大豆可以为根瘤菌提供有机营养，所以它们是植物跟微生物之间建立的互惠关系。我们再看这个视频，几只蚂蚁在围绕一个毛毛虫是灰蝶的幼虫在服务，我们可以看到灰蝶的幼虫是可以分泌蜜露，给它们提供食物，这个是虫与虫之间建立的互惠关系。

　　动物跟植物之间有没有这样子的互惠关系呢？答案肯定是有的。回想一下我们平时看到的花五彩缤纷，赏心悦目。其实如果从植物的角度来讲，它开花主要是为了招蜂引蝶，吸引传粉昆虫为它们授粉，当这些昆虫从一朵花飞到另外一朵花上，它就为植物而传播了花粉，最终能够受精繁殖出种子，实现有性繁殖，代代相传。当然传粉昆虫也从花上获得了花粉和花蜜的报酬，它们之间形成的也是个互惠关系。

　　我今天在这儿要介绍一个非常专一，比较特殊的传粉系统。先认识一下今天的第一个主角榕树，榕树可以大到独木成林，小到匍匐在地面上生长，但是它有一个共同的特征隐头花序，大家看一下它外形像果，但它的花是藏在果腔里边的，这个是它在高等植物界独一无二的特征。在这个家族里边，可能大家熟知的就是无花果，我们平时看它都是无花儿实，所以我们中国人叫它无花果了。其实我们打开这个果腔，可以看到很多小花长在果腔的内壁上。在2000年之前我也只认识无花果一种，然后在我们中科院西双版纳热带植物园里边是有个榕树的专类园，我们保存了非常丰富的榕树物种，那个时候我才知道榕树原来是一个大的家族，全世界有800多种，我们中国是有一百余种，不论它的果大的如苹果，小的似绿豆，但它都有个共同的特征，就是花是隐藏的。

　　什么样的东西才能够给它传粉授精呢？这个可能大家都比较好奇，想知道其中的答案，下面我们就引出这个答案。我们先看左边的大的这只昆虫，一只果蝇，我们平时买的香蕉，在家里边放一段时间就会长出来的果蝇。我们再细看绿圈里边站在翅膀上的那只小小的昆虫，它就是传粉榕小蜂，它大概的体积只有两个毫米大小，非常微小。我们平时看到的无花果，看着像个封闭的果腔，其实它是有个顶层苞片形成的通道，这个通道通常只有榕小蜂可以开启，然后爬行进入到果腔里边接触到雌花，所以只有这类非常特殊的昆虫才能为它传粉授精。

　　进去传粉的榕小蜂，它通常要把它的后代产卵在这个果里边，繁衍后代，所以它们两个繁殖上是息息相关。就为了能够进入果腔，有效为榕树传粉，榕小蜂的形态发生了很多适应性的演化，我们首先看它的头，一般昆虫都是下口式，但它是前口式，还是铲状。在它的触角的第三节上，有个锥形的一个结构，可以撬开苞片。在它的脸的腹面还有很多齿，这些结构都是有助于它爬行通过苞片的通道。榕小蜂就仅仅它头部的形态，跟榕树苞片的通道结构，都形成了一个钥匙跟锁的关系，只有一种传粉榕小蜂能够打开这种榕果进到果里边给它传粉，为了有效传粉，还演化出一些很发达的传粉结构。我们看电镜扫描照片，我们通常知道蜜蜂有一对携粉足可以装载花粉，榕小蜂我们通过电镜扫描也发现，它是在胸部的两侧是有两个花粉筐，专门用来装载花粉，我们把它的身体透明之后，可以看到一粒一粒饱满的花粉藏于花粉筐里。再看白色箭头指向的位置，它的前足基节上是有一排刷子的，这排刷子是用来采粉散粉，为了能够有效传粉，榕小蜂结构上发生很多适应性的演化。那它的寄主榕树，对应也有很多适应性的特征演化，比如说雄花的早生方式，花粉囊的成熟散粉的方式，都是跟传粉密切相关，这个就是物种间互作里面最为常说的协同演化。

　　我们看这个视频，一旦进入果腔，榕小蜂就产卵，它现在就是产卵的姿势，产卵器沿着柱头顺着花柱产卵于子房里边，然后它抬起前足，用刷子把花粉刷出来，散粉于果腔里边。一到两天之后，我们用荧光来检查，柱头跟花柱里边是有看起来亮紫色的萌发的花粉管。然后再解剖子房，可以看到它产下的卵，它完成了产卵跟传粉之后，榕小蜂通常就死于果腔里边了。这些果要经过一到两个月的发育，通常夏天一个月，冬天两个月，然后种子就成熟了，雄花也开放了，这个时候榕小蜂也发育到了成虫期，羽化交配以后，它就要离开这个雄花期的果，找寻雌花正在开放的树。这个过程里边它通常会借助一些气流来传播，雌花开放的榕果，会释放非常专一的化学线索，来吸引这个榕小蜂准确找到，然后开始新的一个生活周期。

　　榕树跟榕小蜂通过专一的化学线索联系，还有密切衔接的物候联系方式，使它们相互依赖密不可分。其实就像我们人类说的，它们真的是唇齿相依，休戚与共，如果没有榕树那就没有榕小蜂，如果一种榕树的消失，也意味着它的传粉榕小蜂没有生存之地，将随之消失。

　　通过分子证据已经证实它们已经协同演化了七千五百万年，白垩纪中期就起源演化比我们人类进化史还久远。所以在这个系统里的榕树榕小蜂有很多相爱相杀，背叛与惩罚的故事令人惊叹，所以也被公认为是动物跟植物之间协同进化的典范。

　　现在我们全球同行一起采样，覆盖所有榕树分布区，发现大约有30%的榕树它有多种传粉榕小蜂。当然物种多样性增加是好事，但这个系统就面临一个问题，就相当于两个人同时干一件事情，一个做得非常好，意味着另外一个他就有可能偷懒，甚至是欺骗，那就为欺骗性的演化提供了契机。的确自然界就是无奇不有，在这么高度专一的互惠系统里边，现在已经发现有三种榕小蜂从传粉者演化为欺骗者。有两例是在亚洲是我们发现的。在2008年的时候，我们是发现了第二例，也有一个很印象深刻的经历。

　　我们2003年到2005年系统抽样，2006年的时候，我跟一个法国同行，我俩从昆明坐飞机到版纳，途中我跟他说，怎么我们抽样1000多个果，怎么有一部分果里面没有种子？然后他也很吃惊，就把他拍了很多电镜照片拿出来，一对照他拍的榕小蜂是没有传粉结构的，那就吻合了，没有种子，没有传粉结构。我们后面做了验证实验，在2018年就是正式报道了这个欺骗者。在2010年的时候我们又开始系统的抽样榕树（Ficus microcarpa），到2012年我们发现了欺骗者，我们就后面经过了十年，2021年的时候，我们才揭示了它第一个机制，这个发现过程跟要真把一个机制研究清楚，确实需要时间的积累。

　　在如此高度互惠的一个系统里面出现了欺骗者，我们最想知道的就是这个系统是怎么维持稳定的。互惠系统的理论框架就是合作的双方是有支出的，也有收益，而且合作双方必须维持支出跟收益的一个平衡，才能维持系统的长期稳定。相当于在种 a跟种b之间，长期协同进化，支出收益是平衡的了，现在半途杀出了个程咬金，出现种c，那对这个系统的影响是怎么样的？

　　我们查看了所有相似的系统，有报道在根瘤菌跟豆科植物里边，还有丝兰与丝兰蛾这种互惠系统里边，就发现如果合作的双方有一方不合作，对方就会对它实施惩罚。就相当于我们人类合作系统里边的，我们签个合同，如果违约方，或者说给老板打工，你偷奸耍滑，那都有可能要面临着一个惩罚，其实在自然界系统里边也存在这个现象。

　　这个系统里边有欺骗者，是不是寄主真的就对它不惩罚，才导致它那么猖狂的得以演化？我们就选择了榕树跟它共存的一个传粉者的和欺骗者来进行系统的研究。先认识一下这个榕树其实非常常见，在我们南方的朋友应该都知道。它主要原产亚洲热带，因为它是优良的绿化树种，被广泛引种到全世界。在它的榕果里我们看AB就它的一个粉者，前足基节上是有刷子的，它中胸的花粉筐是发达的，再看CD前足基节上花粉刷消失，中胸的花粉筐退化，所以它就有一个传粉者，一个欺骗者共存，我们就做了一系列的对比实验。

　　首先我们通过可以连接电脑显微视频录像的一个设备，仔细对比观察两种的行为，这个是欺骗的一个行为，它在果腔里边基本上是埋头苦干，没有看到它传粉的行为，我们看到它的传粉行为是丢失了，进一步观察没有结构，没有行为。它能不能再执行传粉的功能？我们通过生态学的实验来验证，把传粉者和欺骗者，分别引入雌花期的果里边，看它们最后传粉繁殖出来的种子情况。白柱子，黑柱子一目了然，白色柱子就是传粉者繁殖的种子，每个果里有50多粒；欺骗者的果里，偶尔见几粒，甚至没有，所以它在传粉功能上，欺骗者可以说在这个系统里边已经是滥竽充数，没有发挥作用。我们从不同角度证实，它确实是一个真正的欺骗者。

　　欺骗者能共存的系统里边，跟传粉者的关系是如何的？我们是通过测序的分子片段，然后构建了系统发育树。我们看最上面红色那一块就欺骗者的位置，紧接它的白色这一块是传粉者的位置，它两个是紧靠在一块的，它们的进化关系是姐妹种的一个关系。

　　形态如此相似，进化关系又相近，它们的繁殖适合度有没有差别？我们也设置了直接竞争和间接竞争的实验室，间接竞争就是把传粉者和欺骗者分别引入不同的果里面，直接竞争就是在一个果里边直接把传粉者和欺骗者放到一块，看他们这种繁殖后代的情况。我们看灰灰柱子跟白柱子，灰柱子是欺骗者，繁殖的后代数量，总是比白柱子要高一点，甚至是显著高。我们通过比较证实欺骗者，在系统里边它繁殖适合度比传粉者还高，就是说欺骗者演化出来，它繁殖还那么成功，刚刚我们也提到了那它的寄主是不是对这个现象不做任何惩罚？

　　我们就用榕-蜂系统里边的一套方法来做验证。在榕-蜂系统的寄主惩罚是体现在三个层次上：第一个如果这个榕小蜂不给榕树传粉，意味着发育途中落果率增加，最终发育过程中榕小蜂死亡数量还增加，最终能够成功发育出来的榕小蜂个体变小。我们也通控制了传粉小蜂，带着花粉还不带花粉，我们把它引到雌花期果里边，最终也是记录了落果率，然后再看它后代繁殖的数量，白柱子跟斜线的柱子，我们做了四个重复实验，前三个没有显著差异，后一个不带粉的繁殖的后代多一点，这个小蜂传不传粉，带不带粉，它干不干活，寄主对它没啥影响，就是不惩罚。我们结合它落果率，还有它最终繁育出来的后代数量，计算了一个寄主惩罚的强度，我们直接给它定量，算出来是为0.02，就确认了这个寄主是没有寄主惩罚效应。

　　我们又跟目前国际上已知的只有十五例，主动传粉，寄主惩罚强度高，但是尚未发现过欺骗者对比，我们就可以肯定的说这个系统里边就是缺乏寄主惩罚强度，导致传粉者结构丢失，行为丢失，最终演化为欺骗者，揭示了这样一个机制。

　　欺骗者如何能够共存在这个系统里边，它繁殖适合度还高，为什么在这个系统里边它不打破这个系统？我们有个十七个月的一个系统抽样，然后结合气候数据做了一个分析，我们发现它跟风向是有关系的，因为我们云南是地处印度洋西南季风的控制区，就在西南季风吹过来的时候，雨季的时候，它主要繁殖传粉者，然后欺骗者，繁殖于旱季。就是它们繁殖的季节，时间和空间上是分化的，这个可以直接避免它们的直面竞争，防止内卷，共同利用雌花资源榕果来进行繁殖后代。

　　我们有两名欺骗者了，然后还有四种榕树是我们已经知道寄主惩罚强度，还有中美洲的五种，我们都整合了。我们就想检查一下，这些寄主惩罚强度不是有高有低吗？那它的传粉小蜂是否自然状况下有些带着粉，有些没带粉，这个比例是多少？我们检查出来以后发现非常有意思的一个结果就是随着寄主惩罚强度的增加，不带粉偷懒的部分传粉者是减少的，如果寄主惩罚强度低的情况下，不带粉的这部分比例反而是增加的，就在这个系统里边惩罚，它是有助于来维持互惠共赢的。就说一个互惠系统的奖惩制度，不仅是在自然界有，其实我们人类社会也一样的，需要有一些惩罚机制才能够维持一些合作共赢。

　　目前我们就对惩罚研究到当前这个状态，回顾从2000年的时候我就接触到这个类群，逐渐发现，然后锁定目标，多个方法来进行研究，再系统性的一个整合，坚持了二十一年，还有很多未解之谜有待揭晓。比如就说寄主惩罚强度，它是否存在地理马赛克效应？欺骗者全世界只有三例，我们还能不能发现更多的？因为我们同行说：你们西双版纳是欺骗者演化的Shangri-La，我们这个地方很有利于欺骗者的演化，我们希望后面也会有更多的一些发现。

　　在自然界里边，花朵和昆虫之间，它是有自然界最为迷人的一个互作关系，而且它们在生态系统里边也非常重要，有这些昆虫、蝴蝶蜜蜂的飞舞，我们有非常多的物种多样性，我们有丰富的食物，另外蝶舞蜂飞的场景也会让我们很愉悦，所以希望大家能够喜欢它们，保护它们，当然也希望能够欣赏领略自然的智慧，与自然界和谐共处。

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